摘要:在全球珊瑚礁生态系统面临退化威胁的情况下，珊瑚礁生态修复工作成为人类帮助珊瑚礁恢复健康的重要手段之一，并且在全球各个珊瑚礁区域都得到广泛应用。我国近岸珊瑚礁生态系统退化严重，本实验探讨利用珊瑚移植技术在三亚市蜈支洲岛典型的近岸珊瑚礁环境下恢复造礁石珊瑚的覆盖率，希望推动企业参与海洋生态保护并从中受益。在与当地旅游公司的合作下，2017年6月移植6000株包括风信子鹿角珊瑚(Acroporahyacinthus)、美丽鹿角珊瑚(A.muricata)等8种造礁石珊瑚。经过3a的生长，移植珊瑚的平均存活率为61.3%，修复区域造礁石珊瑚平均覆盖率从9.3%提升到35.3%，珊瑚覆盖率的提升主要归结于移植珊瑚个体的生长。从恢复效果来看，本次实验有效地恢复了珊瑚礁的珊瑚覆盖率，修复区域内珊瑚礁不仅健康状况有所恢复，同时水下景观得到改善，带动了相关企业参与海洋生态保护的积极性。本次研究结果证明了在我国近岸退化珊瑚礁中利用生态修复技术恢复珊瑚礁生态是可行和有效的。.
关键词:海洋生物学;珊瑚礁生态修复;珊瑚移植;近岸典型退化珊瑚礁;蜈支洲
珊瑚礁生态系统作为海洋中生物多样性最高的生态系统，不仅养育了众多的海洋生物，同时也为自然与人类提供了包括维持生物多样性、海岸保护、渔业资源、旅游科教等重要的生态服务功能[1]。然而，珊瑚礁在全球范围内面临着包括全球气候变化、人类活动的影响以及污染、过度渔业等威胁，近一半的珊瑚礁已经出现严重退化，三分之二的珊瑚礁遭受严重威胁。据Hoegh-Guldberg等(2017)预测，如果全球变暖趋势没有能够得到控制，珊瑚礁可能在本世纪中叶面临灭绝的命运[2]。我国珊瑚礁也呈现同样严重的退化趋势，在过去的30a间近岸珊瑚礁退化了至少80%，南海岛礁珊瑚礁的覆盖率也在二十一世纪初的10～15a间从大于60%降至了20%左右[3]。即使在三亚珊瑚礁国家级自然保护区内，2018年的造礁石珊瑚的覆盖率也仅为14.31%，较历史数据有明显下降[4]。
为了恢复珊瑚礁生态系统健康，从上个世纪末起许多国家开始重视珊瑚礁生态修复工作，并在多个地区开展了珊瑚有性繁殖、幼体培育、苗圃培育、移植等实验[5-14]。在珊瑚礁生态修复工作中，珊瑚移植是增加退化珊瑚礁上造礁石珊瑚数量最直接的方法。人工培育出的造礁石珊瑚苗种或来自其他珊瑚礁的自然珊瑚个体都需要移植至待修复的珊瑚礁上才能直接提高退化珊瑚礁的珊瑚数量。移植后的造礁石珊瑚经一段时间的生长后可以提高区域造礁石珊瑚的覆盖率，增加珊瑚礁底质结构的复杂度、吸引更多鱼类、为珊瑚礁生物提供产卵所和避难所等，发挥其在珊瑚礁上的完整生态功能作用;此外，移植造礁石珊瑚增加了区域的空间异质性，可以通过吸引更多植食性动物聚集，增强对藻类的摄食压力，而且移植珊瑚同藻类的空间竞争也会降低藻类在珊瑚礁的数量与覆盖面积，这两方面能够减缓或阻止珊瑚礁向藻礁的退化[14]。因此，珊瑚移植是珊瑚礁生态修复工作中重要的一步，移植的效果将直接影响整个珊瑚礁生态修复工作的成败。
珊瑚移植的效果受到多种因素的影响，包括移植的环境、方法、个体大小、珊瑚种类等都会影响到珊瑚的存活率和生长率[15-19]。在日本冲绳对比水平和垂直移植美丽鹿角珊瑚(Acroporamuricata)和风信子鹿角珊瑚(A.hyacinthus)的效果，发现垂直移植的珊瑚存活率更高，生长更快;较大移植个体的存活率高于小个体的，但生长率要低于小个体[16]。但在菲律宾对指状蔷薇珊瑚(Montiporadigitata)的移植实验中显示，水平移植和垂直移植对珊瑚存活率和生长的影响不大，反而是不同移植站位间环境差异影响更大[15]。在受到不同沉积物水平与风浪影响的站位移植多种珊瑚，其存活率在不同站位间出现了明显的差异，细柱滨珊瑚(Poritescylindrica)在受沉积物影响的站位存活率要好于小叶鹿角珊瑚(A.micropthalma)和薄片刺孔珊瑚(Echinoporalamellosa)[18]。火焰滨珊瑚(P.rus)以金属网作为移植基底的移植效果要明显好于以细柱滨珊瑚和死珊瑚骨骼作为移植基底的效果，即使经历了高水温影响，其14周存活率依旧保持在80%，而移植在死亡珊瑚骨骼上的存活率只有不足20%[20]。
珊瑚礁生态修复工作往往以移植珊瑚的存活率和生长率作为评判修复效果的标准[18-23]，部分研究也会考虑移植珊瑚的健康率和患病率作为指示移植珊瑚健康状况的指标[19，22]，或者用生态体积(EcologicalVolume)估算其修复效果[23]。然而，在反映珊瑚礁生态状况时，多以造礁石珊瑚的覆盖率作为指标衡量珊瑚礁的健康，这造成难以直接评价珊瑚移植对珊瑚礁生态健康恢复的效用。相较于生长率和存活率，仅有少数较长期的研究关注移植珊瑚对提升修复区域的珊瑚覆盖率上的贡献[24-28]。
蜈支洲作为海南省三亚市的近岸岛礁，其岛屿周边分布着典型的近岸珊瑚礁，珊瑚礁受到旅游活动、渔业捕捞、海岸建设、近岸污染等因素的影响。由于蜈支洲是海南热门的旅游景点之一，每年接待大量的游客，游客数量在2017年已经达到了三百万人，但游客增多与工程建设可能造成了珊瑚覆盖率的下降[29]。蜈支洲北侧的珊瑚礁为5—10月游客潜水观光的主要区域，10—4月由于风向转变，北部风浪较大的原因，观光潜水区域则改换至西侧的珊瑚礁区，北侧珊瑚礁有半年的休息期。蜈支洲的造礁石珊瑚覆盖率由2007年的约80.0%降至2019年的21.5%，珊瑚群落构成从以分枝状的鹿角珊瑚为主转变为以风信子鹿角珊瑚、指状蔷薇珊瑚、丛生盔形珊瑚(Galaxeafascicularis)、澄黄滨珊瑚(P.lutea)的多种生长类型的造礁石珊瑚为主[30]。珊瑚礁的退化和水下珊瑚与鱼类数量的降低导致潜水体验变差，直接影响蜈支洲岛旅游资源质量和对游客的吸引力，降低游客参与潜水活动的兴趣，进而影响旅游公司的口碑、营业收入和就业。
为探讨在典型的近岸退化珊瑚礁区开展珊瑚礁生态修复的可能性与有效性，以及珊瑚修复工作对于提高造礁石珊瑚覆盖率的效果，本研究在蜈支洲岛北侧的夏季潜水观光区内开展珊瑚礁的生态修复，希望通过同相关旅游企业的合作共同恢复珊瑚礁健康，推动企业参与海洋生态保护并从中受益。
1材料与方法
为了恢复蜈支洲退化珊瑚礁的水下景观与造礁石珊瑚数量，2016年中国科学院海南热带海洋生物实验站同蜈支洲旅游公司开始合作，在蜈支洲北侧的夏季潜水观光区内开展珊瑚礁修复工作。修复工作从2016年的11月一直延续至2020年，期间实施了多次的造礁石珊瑚移植和培育苗圃修建工作。珊瑚修复区域是蜈支洲夏季5—10月潜水观光的主要区域，面积约5hm2，移植范围深度为1～6m(图1)。移植珊瑚主要固定在珊瑚礁的礁石基底上，移植密度根据珊瑚礁底质状况，一般为2～5个珊瑚/m2，底质构成为碎石、沙子、泥沙等区域并未移植珊瑚。最早的移植开始于2016年11月(图2)，移植珊瑚约150株，第一次移植珊瑚密度较高，达到15～20株/m2[图2(a)]，2017年及之后的珊瑚移植则降低移植密度，保持每个移植珊瑚间有20cm以上的生长空间。本研究主要探讨2017年6月同蜈支洲旅游公司合作移植的6000株造礁石珊瑚对珊瑚礁修复区的珊瑚覆盖率的恢复效果。
移植珊瑚的母体来自于在移植实验期间被碰断、风浪打翻和部分生长于蜈支洲范围内的健康造礁石珊瑚个体。由于蜈支洲的珊瑚种类在退化前主要以分枝状造礁石珊瑚为主，优势度达到了0.90，但随后出现退化，分枝造礁石珊瑚的数量急剧减少[29，31]。为恢复珊瑚多样性和珊瑚数量，本次珊瑚礁修复工作中，移植珊瑚所采用的全部为分枝状的种类，其中又以鹿角珊瑚占绝大部分。移植珊瑚种类主要为风信子鹿角珊瑚、中间鹿角珊瑚(A.intermedia)、简单鹿角珊瑚(A.austera)、美丽鹿角珊瑚、柔枝鹿角珊瑚(A.tenuis)、两叉鹿角珊瑚(A.divaricata)、硬刺柄珊瑚(Hydnophorarigida)、指状蔷薇珊瑚。
采集到的造礁石珊瑚母体被分解成多个长度在5～10cm的珊瑚断枝用于移植。移植采取的是将造礁石珊瑚断枝用塑料扎带捆绑固定在钉入珊瑚礁的铁钉上的方法，珊瑚断枝尽量贴近珊瑚礁底。该方法是国际上常用的珊瑚移植方法，其成本相较于使用环氧树脂胶固定珊瑚断枝更经济，固定效果好、操作方便，并且能够一定程度上抵御风浪影响，因此更适合在受台风影响的三亚海区实施应用[12]。用于固定珊瑚的铁钉之间的间距保持在20cm以上，为珊瑚生长提供足够空间。
2017年10月、2018年8月、2019年10月和2020年7月分别对移植珊瑚存活率进行调查。方法为在修复区内潜水随机游动，记录见到的100株移植珊瑚，记录下存活和死亡的珊瑚个体，其中珊瑚脱落的个体被认为死亡并计入死亡率统计中，每次调查重复记录3次。
对珊瑚礁修复区内的造礁石珊瑚平均覆盖率的调查采用的是截点样带法，2017年10月、2018年8月、2019年10月和2020年7月在水下珊瑚礁上随机铺设3条10m平行于岸线的样带，潜水沿样带拍摄珊瑚礁与样带，每条样带上取100个样点用于判读[32]。在电脑上统计样带上每10cm整数刻度对应点下底质为造礁石珊瑚的点数，并计算造礁石珊瑚的覆盖率。为反映移植珊瑚对珊瑚覆盖率的影响，本研究采用固定样框法估算修复区不同时期造礁石珊瑚覆盖率的变化。我们在珊瑚礁修复区内移植珊瑚的区域建立两个5m×10m和一个5m×5m的固定样框，并在2017年6月、2019年10月和2020年7月分别对3个样框进行拍照。在电脑上使用ImageJ1.52i测量珊瑚覆盖率。沿照片中的移植与非移植造礁石珊瑚边缘描绘并测量其面积[19]，计算两者的覆盖率。
修复区内造礁石珊瑚平均覆盖率以及样框中的珊瑚覆盖率的变化采用One-wayANOVA进行比较，由于修复区内造礁石珊瑚平均覆盖率的数据方差非齐性，用DunnettT3分析显著性差异，分析软件为SPSS21.0，作图软件为SigmaPlot11.0。
2结果与讨论
研究结果表明，蜈支洲珊瑚移植取得较好的修复效果。移植的珊瑚10个月后可以达到15cm左右大小[图2(b)]，3～4a后，造礁石珊瑚个体出现明显的增长，直径一般在25～50cm范围[图2(c)、(e)、(g)]，最大的风信子鹿角珊瑚个体的直径已经接近100cm。修复区域的存活移植珊瑚绝大多数个体的骨骼已经蔓延生长到珊瑚礁基底，珊瑚已稳定固着在珊瑚礁上。修复区域珊瑚礁的造礁石珊瑚数量和水下景观出现了明显的改善。本次珊瑚礁修复实验的周期历时37个月，超过约已报道过的80%的珊瑚礁修复实验周期;修复面积约50000m2，相较于国际上珊瑚修复面积中位数100m2的规模，本次修复的面积超过绝大多数珊瑚礁修复案例[33]。
移植珊瑚在经历了37个月的生长后，存活率达到61.3%，在最初的4个月内存活率下降最明显，在随后的近3a中则相对稳定。由于是随机选取样本统计，所以2019年移植珊瑚个体的存活率较2018年的出现了增加(图3)。根据移植后的观察，初期珊瑚个体死亡率较高是由于核果螺(Drupellaspp.)的摄食和移植基底上的藻类竞争压力造成的。Bostr?m-Einarsson等(2020)对截止至2019年国际上已经报道的珊瑚礁修复工作进行统计，得到直接移植珊瑚的存活率中位数为64%[33]，本实验中37个月的存活率稍低于该比例。然而，国际上统计的珊瑚修复工作有超过60%监测持续时间小于18个月，平均监测时间较短[33]，以本实验在12个月和28个月的存活率来看，是与国际上的平均水平相当。由于鹿角珊瑚属中很多种类是珊瑚礁生态系统中的优势种和常见种、生长速度快、形态复杂、颜色多样，在珊瑚礁生态修复中常被作为主要的目标珊瑚类群被移植。根据Bostr?m-Einarsson等(2020)对全球报道的珊瑚移植数据统计，直接移植鹿角珊瑚的平均存活率为56%[34]，本次实验的移植珊瑚绝大多数为鹿角珊瑚，其存活率(61.3%)稍高于全球移植鹿角珊瑚的平均存活率，不过相对于Bayraktarov等(2016)提出的成功的修复工作要达到5a的监测期和目标生物85%以上的存活率[35]的目标还相差甚远。
利用截点样带法调查得到的蜈支洲珊瑚礁修复区的造礁石珊瑚平均覆盖率从2017年至2020年呈现增长的趋势，近3a时间内平均覆盖率从2017年的9.3%提高到了2020年的35.3%(图4)。虽然珊瑚覆盖率在3a内提升了近3倍，但由于截点样带法采用的是随机布设样带，同组样带点数据差异较大，平行样较少，导致对比2017年同2020年的平均覆盖率前后差异的结果并无显著性差异(p=0.052，F=3.508)。与截点样带法相比较，固定样框法虽然无法反映整个区域的珊瑚覆盖率变化，但固定样框法获得的覆盖率数据调查更能确切反映固定范围内的珊瑚覆盖率变化。因此，用固定样框法来估算造礁石珊瑚的覆盖率可能更能反映造礁石珊瑚移植的成效。与珊瑚移植初期的珊瑚覆盖率相比，2020年7月样框内的总珊瑚覆盖率为23.2%，相比2017年6月提升了18%的覆盖率(图5)，两者间的差异非常显著(p=0.001，F=17.019)。其中样框中原生的珊瑚个体覆盖率在2017年6月是5.2%，2019年增加到7.3%，2020年7月达到8.3%，三者间并无显著差异(p>0.05)，表明修复区内造礁石珊瑚覆盖率的提升主要来自珊瑚移植。根据测算，移植珊瑚个体在2017年移植前覆盖率为0%，从2017年6月到2019年10月，移植珊瑚个体的覆盖率增加了7.9%，2020年7月时达到14.9%，比2019年显著增长了7.0%(p=0.014，F=136.7)。从覆盖率增长来看，2017年至2020年覆盖率增长了18.0%，其中移植珊瑚贡献的覆盖率增长为14.9%，对珊瑚覆盖率增长的贡献达到了82.9%，移植珊瑚提供的增长率超过了原生珊瑚的近4倍。近4a蜈支洲修复区珊瑚覆盖率的变化说明了在蜈支洲的珊瑚礁生态修复确实提升了造礁石珊瑚覆盖率，很大程度上弥补了退化珊瑚礁上珊瑚数量的不足、难以自我恢复的缺陷。
在2006—2009年间蜈支洲珊瑚礁的珊瑚覆盖率在40.0%以上，但珊瑚幼体补充数量只有0.39～1.87个/m2，已经处于珊瑚补充量不足的状况;随着蜈支洲珊瑚礁的持续退化，珊瑚补充量会更低，无法维持珊瑚礁的自我恢复[31]。在珊瑚幼体补充数量不足的情况下，利用珊瑚断枝或碎片的培育与移植提高珊瑚礁的覆盖率，可以帮助珊瑚礁重新恢复生态健康[15]。由于蜈支洲珊瑚礁的退化状况难以在几年内通过自然补充迅速恢复其生态状况，因此本实验利用珊瑚移植的修复方法辅助珊瑚数量恢复，使修复区内珊瑚覆盖率较修复前提升了2～3倍，取得了很好的修复效果。在泰国、马尔达夫和美国的佛罗里达3处地点的珊瑚礁修复实验，分别采用在人工礁体上和直接在珊瑚礁上移植珊瑚，也取得了提升珊瑚覆盖率1～3倍的结果[27]。由此可见，利用珊瑚移植作为生态修复的手段确实可以在几年内迅速提升退化珊瑚礁的珊瑚覆盖率，恢复造礁石珊瑚数量，这有利于缩短珊瑚礁的自我恢复时间[14]。而且，性成熟的移植珊瑚个体可为珊瑚礁提供更多的珊瑚补充，加快珊瑚数量的自我恢复，同时移植珊瑚也促使珊瑚礁的部分生态功能得到初步恢复。
本次珊瑚礁修复的效果相较于其它已报道的珊瑚礁修复实验具有恢复珊瑚种类多、移植数量大、修复面积更大的优点。Fox等(2005)在印度尼西亚的科摩多国家公园对珊瑚礁的破碎底质进行稳固，部分珊瑚在3a内增加了500～1000cm2/m2的覆盖率[36]，但其并未像本实验一样实施珊瑚移植，仅依靠珊瑚的补充提升覆盖率，因此珊瑚覆盖率提升较慢。Gomez等(2006)在菲律宾Bolinao珊瑚礁中的3大块礁石上移植960个细柱滨珊瑚，约18个月后，移植的珊瑚几乎覆盖住礁石全部面积[26]。该实验仅采用了单种珊瑚进行移植，并且移植珊瑚的面积有限，每个移植珊瑚间的间隔仅15或30cm，移植密度远高于本实验。2014年100个铝合金人工礁体被放置在蜈支洲珊瑚礁内用于珊瑚苗圃培育，生长速率最快的鹿角珊瑚达到了11.0～12.1cm/a，仅3a后珊瑚在铝合金礁体上的覆盖率就接近100%[30]。该实验在约1m2大小的礁体上移植的珊瑚断枝约为30个，而本实验移植珊瑚密度较高的区域也仅为4～5个/m2，这是造成本实验3a的珊瑚覆盖率不及铝合金礁体上的珊瑚覆盖率增长快速的主要原因。此外，移植在铝合金礁体上的珊瑚断枝远离珊瑚礁的底质，受沉积物和敌害的影响更少，存活率也更高，这在其它移植实验中也得到证实[37]，因此相比于本实验直接移植在珊瑚礁底质上更具有存活率的优势。——论文作者：张浴阳1，2，3，刘骋跃1，2，3，王丰国4，江雷1，2，3，俞晓磊1，5，张芳1，6，黄晖1，2，3，6*
相关期刊推荐：《应用海洋学学报》(季刊)创刊于1982年，主要刊载台湾海峡及其邻区海域(东海、南海)的物理海洋学、海洋化学、海洋环境学、海洋生物与水产学、海洋地质与地震学、海洋开发与管理等方面的学术论文和研究报告等。读者对象主要是国内外海洋生物、水产、化学、环保、水文、气象、港工、地质、地震等单位和部门的科技人员、管理人员、高等院校相应专业的师生等。
